Abstract
Salt stress seriously affects plant growth and development. Salt stress occurs mainly due to increased Na+ and Cl- concentrations in the soil. Water absorption from the roots brings these ions to the plant, causing ion toxicity and loss of homeostasis. Salt stress leads to osmotic, ionic, and oxidative stress in plants. Anti-stress mechanisms are activated through ROS, NO, and hormone signalling pathways. Chitosan is a non-toxic biological polymer, easily degradable and highly biocompatible. The applications of chitosan in agriculture are essential because chitosan can activate plant defence systems against biotic and abiotic stress. Many studies have demonstrated the presence of chitin receptors on plant cell membranes, which are the starting point of signalling pathways, stimulating defence responses against stress. Chitosan maintains plant growth under salt stress, protects the photosynthetic apparatus, increases the synthesis of osmolytes, activates antioxidant enzymes, and stimulates stomatal closure to reduce the absorption of Na+ and Cl- from roots. The impact of chitosan on the defence response of plants depends on the molecular size, deacetylation, and concentration of chitosan and depends on the genetic characteristics of the plants.
GIỚI THIỆU
Căng thẳng do muối (stress muối) là một trong những loại căng thẳng phi sinh học phổ biến và gây hại nghiêm trọng đến cây trồng và đe doạ an ninh lương thực 1 . Trong những thập niên tới, diện tích đất nông nghiệp bị nhiễm mặn sẽ ngày càng mở rộng do sự biến đổi khí hậu và cả sự can thiệp của con người 2 .
Stress muối hạn chế sự sinh trưởng và phát triển của thực vật do có những tác động bất lợi đến các quá trình sinh lý và sinh hóa. Việc tạo ra gốc tự do (ROS - reactive oxygen species) được tăng cường có thể làm biến đổi các đại phân tử như lipid, protein và acid nucleic, từ đó hạn chế năng suất cây trồng 3 . Sự nhiễm mặn đất gây ra do sự tích luỹ các ion trong đất với nồng độ cao, đặc biệt là Na + và Cl - . Sự hấp thu lượng thừa Na + và Cl - sẽ dẫn đến tình trạng cây bị stress muối. Stress muối gây mất sự cân bằng áp suất thẩm thấu, ion, hormone, dinh dưỡng và tạo lượng lớn ROS 4 .
Chitosan, một loại polymer sinh học, có nguồn gốc từ chitin. Chitosan không độc hại, có khả năng phân hủy sinh học và có tính tương thích sinh học cao nên được ứng dụng rộng rãi trong nông nghiệp. Chitosan được chứng minh có thể cảm ứng một số cơ chế để chống lại tác động bất lợi của stress phi sinh học, từ đó duy trì sự sinh trưởng ổn định của cây 5 .
ĐÁP ỨNG CỦA THỰC VẬT VỚI STRESS MUỐI
Duy trì sự cân bằng ion
Lượng thừa Na + gây mất cân bằng thẩm thấu 2 bên màng tế bào và quan trọng hơn là làm mất cân bằng tỷ lệ K + /Na + trong cây, tỷ lệ quan trọng trong nhiều phản ứng sinh hóa của tế bào thực vật. Nồng độ Na + cao sẽ cạnh tranh vị trí trên kênh vận chuyển K + ở màng tế bào, thay thế vào các quá trình sinh hóa phụ thuộc K + gây ức chế enzyme, phản ứng hoặc cả một quá trình sinh hóa 6 .
Để giảm nồng độ Na + trong cây, lúa thường tích lũy Na + trong không bào của lá, đồng thời K + cũng được chuyển từ không bào ra tế bào chất để tạo sự cân bằng K + /Na + 7 , 8 . Ngoài ra, khi nồng độ Na + trong tế bào cao, không bào sẽ đẩy Ca 2+ từ trong ra và hấp thu Na + dư thừa vào. Nồng độ Ca 2+ trong cytosol tăng, cùng với ROS phát tín hiệu cho cây sản sinh acid abscisic, điều hòa đóng mở khí khổng, làm giảm sự thoát hơi nước qua lá, từ đó giảm sự hấp thu muối qua rễ 9 , 10 . Sự đóng mở khí khổng xảy ra do hoạt động của các kênh màng ở tế bào bảo vệ, trong đó, kênh SLAC1 (slow-type anion channel) đóng vai trò quan trọng trong việc điều chỉnh áp suất trương của các tế bào bảo vệ bằng cách vận chuyển các ion bao gồm K + , Cl − và malate 11 , 12 . Khí khổng đóng, nồng độ CO 2 trong lá giảm dần, cường độ quang hợp giảm mạnh, trong khi O 2 trong tế bào tích tụ sẽ dẫn đến sự tăng hoạt động hô hấp. Quá trình hô hấp trong tế bào diễn ra mạnh mẽ nhằm cung cấp năng lượng cho các hoạt động kháng stress của cây. Song song với sự giảm quang hợp, nhiều quá trình sinh hóa ngăn chặn các yếu tố bất lợi cho cây diễn ra một cách mạnh mẽ như sản xuất ROS, tổng hợp các hợp chất điều hoà áp suất thẩm thấu.
Giảm nồng độ ROS gây hại
ROS có vai trò rất quan trọng trong hoạt động điều hòa, lập trình apoptosis (chết theo chương trình) và liên kết với các phân tử tín hiệu khác trong đời sống thực vật. Ở nồng độ thấp, ROS là tín hiệu kích thích các gen chống chịu ở cây nhưng ở nồng độ cao, ROS là chất gây độc, gây ra những tổn thương không thể hồi phục. Lục lạp và ti thể là những trung tâm kiểm soát trao đổi chất và sản xuất ROS, điều phối phản ứng chống căng thẳng. ROS được sinh ra quá nhiều sẽ gây phân hủy sắc tố quang hợp, oxy hoá bộ máy quang hợp, tác động lên màng ti thể, oxy hóa màng peroxisome. Nồng độ ROS cao (đặc biệt H 2 O 2 ) có thể tạo ra các liên kết chéo với DNA làm thay đổi hoặc sai lệch tính ổn định của gen 13 , 14 .
Để giảm tác hại của ROS, thực vật kích thích các cơ chế chống oxy hóa, bao gồm hệ thống enzyme và không enzyme. Hệ thống enzyme gồm superoxide dismutase, peroxidase, catalase, ascorbate peroxidase và hệ thống không enzyme như carotenoid, flavodoxin, α-tocopherol, melatonin, … giúp loại bỏ các chất oxy hóa mạnh mà hệ thống enzyme không làm được 15 . Trong đó, ascorbate peroxidase là tác nhân chính giúp loại bỏ H 2 O 2 , có mặt ở nhiều bào quan trong cây như lục lạp, ti thể và peroxisome 16 .
Duy trì sự cân bằng thẩm thấu
Chất bảo vệ thẩm thấu là các hợp chất hữu cơ ưa nước, trọng lượng phân tử thấp, có nhiều vai trò khác nhau liên quan đến cơ chế bảo vệ thực vật. Các hợp chất này không gây hại cho tế bào khi ở nồng độ cao 17 , 18 . Trong điều kiện stress, các chất bảo vệ thẩm thấu được tăng cường tổng hợp như proline, ectoine, trehalose, polyol, fructan, glycine betaine, alanine betaine, proline betaine, choline-O-sulfate, hydroxyproline betaine và pipecolate betaine 19 .
Vai trò của chất bảo vệ thẩm thấu khi thực vật bị stress muối là duy trì áp suất trương của tế bào thông qua điều hòa thẩm thấu và bảo vệ các thành phần tế bào bằng cách làm giảm độc tính của ion. Bằng cách loại bỏ ROS nguy hại được tạo ra do stress và bảo vệ các enzyme chống oxy hóa quan trọng, các chất bảo vệ thẩm thấu này giúp tăng cường hệ thống phòng vệ chống oxy hóa ở thực vật 20 . Ngoài ra, chất bảo vệ thẩm thấu còn có chức năng kích hoạt các gen liên quan đến sự phòng vệ của thực vật dưới nhiều tác động bất lợi khác 21 .
Proline là amino acid phổ biến trong thực vật, có vai trò quan trọng trong quá trình trao đổi chất sơ cấp, thường được tích lũy với số lượng lớn khi thực vật gặp điều kiện bất lợi như hạn hán hoặc nhiễm mặn. Proline được tổng hợp trong cytosol và lục lạp giúp điều chỉnh áp suất thẩm thấu của tế bào, góp phần ổn định các cấu trúc dưới tế bào, loại bỏ các gốc tự do và đóng vai trò là đệm oxy hóa khử của tế bào ở điều kiện bất lợi 22 . Proline còn có thể hoạt động như một hydrotrope tương thích với protein giúp duy trì tỷ lệ NADP + /NADPH tương ứng với sự trao đổi chất. Sau khi yếu tố căng thẳng giảm, proline bị phân hủy nhanh chóng thành các chất khử hỗ trợ quá trình phosphoryl hóa oxy hóa ở ti thể và tạo ra ATP giúp thực vật phục hồi và sửa chữa các tổn thương do căng thẳng gây ra 23 .
Tóm tắt các phản ứng của thực vật khi gặp stress muối
Stress muối chủ yếu gây stress ion và stress thẩm thấu. Khi cảm nhận được nồng độ Na + và áp suất thẩm thấu cao, thực vật sẽ tích lũy Ca 2+ , kích hoạt tín hiệu ROS và thay đổi thành phần phospholipid trên màng tế bào. Những tín hiệu này dẫn đến một loạt các quá trình thích ứng để giảm bớt stress, bao gồm duy trì sự cân bằng ion, cân bằng áp suất thẩm thấu nội bào, tạo tín hiệu hormone, điều chỉnh hoạt động của bộ xương tế bào và gia cố cấu trúc thành tế bào. Qua một loạt các con đường truyền tín hiệu, quá trình trao đổi chất phù hợp được kích hoạt để tăng khả năng chịu mặn cho cây ( Figure 1 ).
CHITOSAN
Chitosan thu được từ chitin, được coi là polysaccharide tự nhiên phổ biến thứ hai sau cellulose 25 . Chitin được tạo thành bởi nhiều đơn vị lặp N-acetylglucosamine. Sau khi chitin được khử acetyl, sản phẩm chitosan thu được là một polymer mạch thẳng gồm các đơn vị D-glucosamine và N-acetyl-D-glucosamine liên kết với nhau bằng liên kết glycoside. Trong nông nghiệp, chitosan được chứng minh có tác động tăng cường phản ứng sinh lý và giảm tác động bất lợi của stress phi sinh học thông qua các con đường truyền truyền tin thứ cấp. Khi thực vật gặp stress, chitosan thúc đẩy quang hợp, đóng khí khổng thông qua sự tổng hợp acid abscisic; tăng cường hoạt động của enzyme chống oxy hóa từ con đường truyền tín hiệu NO và H 2 O 2 , đồng thời tạo acid hữu cơ, đường, amino acid và các chất chuyển hóa khác cần thiết cho việc điều chỉnh áp suất thẩm thấu, truyền tín hiệu stress và chuyển hóa năng lượng 26 . Chitosan hiện đang được sử dụng trong nông nghiệp nhằm phát triển nền nông nghiệp bền vững dưới tác động bất lợi của sự biến đổi khí hậu 27 .
Cơ chế tác động của chitosan trên thực vật vẫn chưa được hiểu đầy đủ. Tuy nhiên, có nhiều báo cáo cho thấy chitosan cảm ứng một số phản ứng phòng vệ ở thực vật 28 , 29 . Các nhà khoa học tìm thấy sự hiện diện của các thụ thể đặc hiệu chitin trên màng tế bào thực vật. Khi được xử lý với chitosan, thực vật sẽ kích hoạt cơ chế bảo vệ theo cách tương tự như đối phó với các sinh vật gây hại có vỏ chitin. Các protein liên kết với thụ thể chitin (chitin elicitor binding protein CEBiP) đã được phân lập ở nhiều loại cây trồng khác nhau 29 .
Các con đường tín hiệu của chitosan trên thực vật
Tín hiệu được tạo ra bởi chitosan được tiếp nhận bởi các thụ thể trên màng tế bào, sau đó được chuyển đi bởi chất truyền tin thứ cấp như ROS, H 2 O 2 , Ca 2+ , NO và hormone thực vật để tạo ra các phản ứng sinh lý. Sự tăng độ deacetyl hoá chitosan làm tăng khả năng ức chế gốc superoxide và gốc hydroxyl. Ở nồng độ 5 mg/mL, chitosan 90 (độ deacetyl hoá 90 %) có khả năng ức chế gốc superoxide ở mức 65,34% trong khi chitosan 50 (độ deacetyl hoá 50 %) ức chế ở mức 58,81%. Với gốc hydroxyl, chitosan 90 nồng độ 0,25 mg/mL ức chế 91,67% trong khi chitosan 50 ở cùng nồng độ thì khả năng ức chế đạt 85 % 30 . H 2 O 2 hoạt động như một phân tử truyền tín hiệu tạo ra khả năng chống stress thẩm thấu ở hai giống lúa LPT123 và LPT123-TC171 bằng cách tăng cường sự phát triển của cây và tổng hợp các sắc tố quang hợp khi gặp stress thẩm thấu 31 . Chitosan đã được áp dụng trên lúa mì để cải thiện tính ổn định của màng tế bào thông qua việc kích hoạt hệ thống chống oxy hóa 32 , và trên đậu tương để tăng tổng hợp oligosaccharide nhằm tăng khả năng chịu hạn 33 . Ca 2+ điều chỉnh hoạt động tổng hợp callose ở cây đậu tương để đáp ứng với kích thích chitosan 34 .
Chitosan cảm ứng sự tích luỹ acid jasmonic ở nhiều loài thực vật khi gặp stress muối và hạn hán. Ở cây cải dầu Brassica napus , acid jasmonic và ethylene đóng vai trò tín hiệu trong phản ứng bảo vệ thực vật khi chitosan cảm ứng sự phiên mã của gen mã hoá jasmonic acid synthase và các gen liên quan đến sự sinh tổng hợp các thụ thể ethylene trên màng tế bào 35 . Sự hoạt hóa gen mã hóa phenylalanine amoniac lyase và chất ức chế protease ở lá cây đậu tương được kích hoạt bởi chitosan thông qua acid jasmonic 36 . Chitosan có thể kích hoạt tổng hợp acid jasmonic và acid abscisic giúp điều tiết sự sử dụng nước của thực vật. Ở cây lúa, có sự gia tăng tích tụ acid jasmonic và 12-oxophytodieonic thông qua con đường octadecanoid khi được xử lý với chitosan, trong khi acid abscisic cũng được cảm ứng thông qua tín hiệu H 2 O 2 dẫn đến đóng khí khổng 37 . Ngoài ra, chitosan còn cảm ứng các phản ứng phòng vệ liên quan đến việc kích hoạt H 2 O 2 thông qua con đường octadecanoid và NO trong lục lạp, tăng lượng lớn ROS để kích thích phản ứng siêu mẫn cảm. Toàn bộ các phân tử tín hiệu này góp phần vào cơ chế thích ứng ở các cây được xử lý với chitosan để phản ứng với stress 38 .
Phản ứng của thực vật dưới tác động chitosan trong điều kiện stress muối
Khi gặp stress muối, hàm lượng Na + trong cây tăng cao là nguyên nhân dẫn đến sự sự tích luỹ MDA (malondialdehyde). MDA được xem như chất đánh dấu (marker) quá trình peroxid hoá lipid xảy ra khi thực vật gặp stress sinh học và phi sinh học 39 . Việc xử lý cây bị stress muối với chitosan nồng độ thấp có thể làm giảm bớt các tác động tiêu cực do stress muối gây ra. Trong điều kiện đất bị nhiễm mặn, sự tăng tỷ lệ nảy mầm của hạt Carthamus tinctorius L. và hạt Helianthus annuus L. được ghi nhận khi hạt được xử lý với chitosan nồng độ thấp. Bên cạnh đó, hàm lượng MDA và proline giảm. Điều này chứng tỏ chitosan có thể làm giảm stress oxy hóa do muối gây ra ở hai loại loại thực vật này 40 . Tương tự, xử lý cây trồng với chitosan khi bị stress muối dẫn đến sự tăng hoạt động của enzyme chống oxy hóa, giảm nồng độ MDA. Hiệu quả tác động của chitosan khác nhau tuỳ thuộc vào trọng lượng phân tử, nồng độ và đối tượng nghiên cứu. Ở lúa, nồng độ chitosan 50 ppm tỏ ra hiệu quả hơn nồng độ 25 ppm 41 . Ngược lại, chitosan nồng độ 25% lại có tác dụng làm tăng hoạt tính catalase và peroxidase, giảm MDA tốt hơn so với nồng độ 50 và 75% khi được dùng để tạo lớp vỏ bọc hạt bắp và lúa mì 42 . Ở cây đậu xanh, nano chitosan kích thước 500 nm có hiệu quả tích cực hơn trong sự thúc đẩy hoạt động của catalase so với chitosan 43 . Nano chitosan nồng độ 1% khi được xử lý trên lá cây Catharanthus roseus trong điều kiện mặn đã làm giảm sự thoái hoá sắc tố quang hợp, tăng hoạt tính enzyme chống oxy hoá, đồng thời làm tăng hàm lượng alkaloid 44 . Ngoài ra, thí nghiệm trên lúa mì cho thấy khi hạt được xử lý với nano chitosan 0,0625% đã có sự tăng đáng kể hoạt tính của enzyme chống oxy hóa như superoxide dismustase, peroxidase và catalase ở cây mạ khi gặp stress muối và từ đó làm giảm stress oxy hóa 45 .
Stress muối làm giảm đáng kể hàm lượng diệp lục tố trong lá do sự thay đổi số lượng, kích thước lục lạp, tổ chức của phiến màng kết nối các granum 46 , cũng như sự tăng cường tổng hợp chlorophyllase 47 . Mặt khác, sự tích lũy quá mức Na + gây đóng khí khổng, làm giảm CO 2 trong lá và dẫn đến giảm quang hợp. Chitosan làm giảm các bất lợi do muối nồng độ cao gây ra như duy trì cử động bình thường của khí khổng, duy trì tính ổn định của các protein liên kết với diệp lục tố giúp ổn định năng suất cây ớt ngọt 48 . Ở cây mạ lúa, nano chitosan duy trì hoạt động quang hợp và sự sinh trưởng trong điều kiện mặn. Tác động của nano chitosan phụ thuộc vào trọng lượng phân tử, nồng độ cũng như phương thức xử lý. Nano chitosan trọng 30.143 Da, 11.126 Da, 5.994 Da, và 4.592 Da được cắt bởi tia bức xạ gamma từ chitosan lượng 573.170 Da, độ deacetyl hoá 85% được sử dụng để khảo sát tác động bảo vệ cây mạ lúa trong điều kiện mặn (nồng độ NaCl 0,6%). Trong đó, phân đoạn 5.994 Da có hiệu quả cao nhất trong việc duy trì sự phát triển của cây mạ lúa in vitro ở điều kiện mặn thông qua sự cải thiện hình thái, các chỉ số về sinh lý (tăng hàm lượng sắc tố, tăng quang hợp, giảm hô hấp), giảm hàm lượng proline ở lá, kích hoạt sự biểu hiện của gen tổng hợp enzyme quét gốc tự do (ascorbate peroxidase) trong cây 49 , 50 . Nano chitosan hiện đang được tập trung nghiên cứu để ứng dụng trong nông nghiệp do hoà tan được trong nước và có nhiều tính chất vật lý, hoá học độc đáo làm tăng hiệu quả sử dụng trên cây trồng.
KẾT LUẬN
Stress muối gây nhiều bất lợi đến sự sinh trưởng và phát triển của thực vật, ảnh hưởng nghiêm trọng đến năng suất cây trồng. Thực vật có các cơ chế thích nghi với stress muối như điều chỉnh áp suất thẩm thấu nội bào, duy trì sự cân bằng ion, thu dọn ROS theo con đường enzyme và phi enzyme, ... Tuy nhiên, thực vật sẽ khó chống chịu khi stress muối kéo dài. Chitosan ở các trọng lượng phân tử khác nhau được chứng minh có tác thể giúp thực vật tăng khả năng chống chịu với stress. Các nghiên cứu về cơ chế tác động của chitosan lên thực vật là cơ sở cho việc áp dụng hợp chất này lên cây trồng nhằm đảm bảo an ninh lương thực và phát triển nông nghiệp bền vững.
LỜI CẢM ƠN
Chúng tôi xin cảm ơn Trường Đại học Bách Khoa, ĐHQG – HCM đã hỗ trợ cho nghiên cứu này .
XUNG ĐỘT LỢI ÍCH
Tác giả tuyên bố không có xung đột lợi ích.
ĐÓNG GÓP CỦA TÁC GIẢ
Lê Thị Thuỷ Tiên đọc tài liệu, tóm tắt thông tin và viết bản thảo.
References
- Stuart JR, Elise JT, Mark T. Genetic analysis of abiotic stress tolerance in crops. Current Opinion in Plant Biology [Internet]. 2011;14(3): 232-239. . ;:. PubMed Google Scholar
- Hashem A, Abd Allah EF, Alqarawi AA, Egamberdieva D. Induction of salt stress tolerance in cowpea (Vigna unguiculata (L.) Walp.) by arbuscular mycorrhizal fungi. Legume Research [Internet]. 2015; 38(5):579-588. . ;:. Google Scholar
- Pooja S, Krishna KC, Nivedita C, Shweta G, Mamatamayee S, Boddu T, Subrata S. Salt stress resilience in plants mediated through osmolyte accumulation and its crosstalk mechanism with phytohormones. Front Plant Sci [Internet]. 2022; 13:1006617. . ;:. PubMed Google Scholar
- Mahipal SK, Neela S, Bhagwat SK, Ajay K, Hyun-Uk K, Sang-Min C, Manu K.. Regulation of reactive oxygen species during salt stress in plants and their crosstalk with other signalling molecules - current perspectives and future directions. Plants [Internet]. 2023; 12(4):864. . ;:. PubMed Google Scholar
- Singh RK, Eliel R-M, Rajput VD, Tatiana M, Rosa LG-P, Verma KK, Mahipal SS, Catia P, Virgilio F, Francisco RQ-F. Viewpoint of chitosan application in grapevine for abiotic stress/disease management towards more resilient viticulture practices. Agriculture [Internet]. 2022;12:1369. . ;:. Google Scholar
- Assaha DVM, Ueda A, Saneoka H, Rashid A-Y, Yaish MW. The role of Na+ and K+ transporters in salt stress adaptation in glycophytes. Front Physiol [Internet]. 2017;8:509. . ;:. PubMed Google Scholar
- Brini F, Masmoudi K. Ion transporters and abiotic stress tolerance in plants. ISRN Mol Biol [Internet]. 2012; 927436. . ;:. PubMed Google Scholar
- Nardana E, Guoxin S, Hong Z. Genetic manipulation for abiotic stress resistance traits in crops. Front Plant Sci [Internet]. 2022;13. . ;:. PubMed Google Scholar
- Parveen A, Ahmar S, Kamran M, Malik Z, Ali A, Riaz M. Abscisic acid signalling reduced transpiration flow, regulated Na+ ion homeostasis and antioxidant enzyme activities to induce salinity tolerance in wheat (Triticum aestivum L.) seedlings. Environmental Technology & Innovation [Internet]. 2021;24:101808. . ;:. Google Scholar
- Golldack D, Li C, Mohan H, Probst N. Tolerance to drought and salt stress in plants: unraveling the signaling networks. Front Plant Sci [Internet]. 2014;5:151. . ;:. PubMed Google Scholar
- Vahisalu T, Kollist H, Wang Y-F, Nishimura N, Chan W-Y, Valerio G, Airi L, Mikael B, Heino M, Radhika D, Julian IS, Jaakko K. SLAC1 is required for plant guard cell S-type anion channel function in stomatal signalling. Nature [Internet]. 2008;452:487-491. . ;:. PubMed Google Scholar
- Kim HY, Choi E-H, Min MK, Hwang H, Moon S-J, Yoon I, Byun M-O, Kim B-G. Differential gene expression of two outward-rectifying shaker-like potassium channels OsSKOR and OsGORK in rice. J Plant Biol [Internet]. 2015;58: 230-235. . ;:. Google Scholar
- Hossain MS and Dietz K. Tuning of redox regulatory mechanisms, reactive oxygen species and redox homeostasis under salinity stress. Front Plant Sci, sec Plant Physiology [Internet]. 2016;7:548. . ;:. Google Scholar
- Mahipal SK, Neela S, Bhagwat SK, Ajay K, Kim H-U, Chung S-M, Manu K.. Regulation of reactive oxygen species during salt stress in plants and their crosstalk with other signaling molecules-Current perspectives and future directions. Plants [Internet]. 2023; 12(4):864. . ;:. PubMed Google Scholar
- Dajiang W, Yuan G, Simiao S, Xiang L, Qingshan L, Lianwen L, Kun W, Jihong L. Effects of salt stress on the antioxidant activity and malondialdehyde, solution protein, proline, and chlorophyll contents of three Malus species. Life [Internet]. 2022;12(11):1929. . ;:. PubMed Google Scholar
- Andréia C, Gisele P, Silvia BS, Carolina WI, Fernanda L, Márcia M-P. Plant responses to stresses: role of ascorbate peroxidase in the antioxidant protection. Genet Mol Biol [Internet]. 2012;35:1011-1019. . ;:. PubMed Google Scholar
- Ghosh UK, Islam MN, Siddiqui MN, Khan MAB. Understanding the roles of osmolytes for acclimatizing plants to changing environment: a review of potential mechanism. Plant Signal Behav [Internet]. 2021;16(8):1913306. . ;:. PubMed Google Scholar
- Niazian M, Sadat-Noori SA, Tohidfar M, Mortazavian SMM, Sabbatini P. Betaine aldehyde dehydrogenase (BADH) vs. flavodoxin (Fld): two important genes for enhancing plants stress tolerance and productivity. Front Plant Sci [Internet]. 2021; 12:695110. . ;:. PubMed Google Scholar
- Singh M, Kumar J, Singh S, Singh VP, Prasad SM. Roles of osmoprotectants in improving salinity and drought tolerance in plants: a review. Rev Environ Sci Biotechnol [Internet]. 2015;14(3):407-426. . ;:. Google Scholar
- Hasanuzzaman M, Alam MM, Rahman A, Hasanuzzaman M, Nahar K, Fujita M. Exogenous proline and glycine betaine mediated upregulation of antioxidant defense and glyoxalyase systems provides better protection against salt-induced oxidative stress in two rice (Oryza sativa L.) varieties. Biomed Res. Int. [Internet]. 2014;757219. . ;:. PubMed Google Scholar
- Wani SH, Tripathi P, Zaid A, Challa GS, Kumar A, Kumar V, Upadhyay J, Joshi R, Bhatt M. Transcriptional regulation of osmotic stress tolerance in wheat (Triticum aestivum L.). Plant Mol Bio [Internet]. 2018;97:469-487. . ;:. PubMed Google Scholar
- Ha TTN, Sudipta DB, Long H, Cheng Y, Mundree S, Linh TMH. Rapid accumulation of proline enhances salinity tolerance in australian wild rice Oryza australiensis Domin. Plants [Internet]. 2021;10(10):2044. . ;:. PubMed Google Scholar
- Moukhtari AE, Cecile C-H, Farissi M. Savoure A. How does proline treatment promote salt stress tolerance during crop plant development. Front Plant Sci [Internet]. 2020;11:1127. . ;:. PubMed Google Scholar
- Zhao S, Zhang Q, Liu M, Zhou H, Ma C, Wang P. Regulation of plant responses to salt stress. Int J Mol Sci [Internet]. 2021;22(9):4609. . ;:. PubMed Google Scholar
- Hidangmayum A, Dwivedi P, Katiyar D, Hemantaranja. Application of chitosan on plant responses with special reference to abiotic stress. Physiol Mol Biol Plants [Internet]. 2019;25(2):313-326. . ;:. PubMed Google Scholar
- Mejía-Teniente L, Duran-Flores FD, Chapa-Oliver AM, Torres-Pacheco I, Cruz-Hernández A, González-Chavira MM, Ocampo-Velázquez RV, Guevara-González RG. Oxidative and molecular responses in Capsicum annuum L. after hydrogen peroxide, salicylic acid and chitosan foliar applications. Int J Mol Sci [Internet]. 2013;14:10178-10196. . ;:. PubMed Google Scholar
- Malerba M, Cerana R. Reactive oxygen and nitrogen species indefense/stress responses activated by chitosan in sycamore cultured cells. Int J Mol Sci [Internet]. 2015;16(2):3019-3034. . ;:. PubMed Google Scholar
- Iriti M, Faoro F. Chitosan as a MAMP, searching for a PRR. Plant Signal Behav [Internet]. 2009;4(1):66-68. . ;:. PubMed Google Scholar
- Miya A, Albert P, Shinya T, Desaki Y, Ichimura K, Shirasu K, Narusaka Y, Kawakami N, Kaku H, Shibuya N. CERK1, a LysM receptor kinase, is essential for chitin elicitor signaling in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci [Internet]. 2007;104(49):19613-19618. . ;:. PubMed Google Scholar
- Je J-Y, Kim S-K. Reactive oxygen species scavenging activity of aminoderivatized chitosan with different degree of deacetylation. Bio & Med Chem [Internet]. 2006;14(17): 5989-5994. . ;:. PubMed Google Scholar
- Pongprayoon W, Roytrakul S, Pichayangkura R, Chadchawan S. The role of hydrogen peroxide in chitosan-induced resistance to osmotic stress in rice (Oryza sativa L.). Plant Growth Regulation [Internet]. 2013;70(2):159-173. . ;:. Google Scholar
- Liheng H, Zhiqiang G, Runzhi L. Pretreatment of seed with H2O2 enhances drought tolerance of wheat (Triticum aestivum L.) seedlings. Afr J Biotechnol [Internet]. 2009;8(22):6151-6157. . ;:. Google Scholar
- Yushi I, Haruka Y, Takashi Y, Mari I-I, Susumu A, Zheng S-H. Hydrogen peroxide spraying alleviates drought stress in soybean plants. J Plant Physiol [Internet]. 2011;168(13):1562-1567. . ;:. PubMed Google Scholar
- Harald K, Wolfgang J, Frauke P, Wolfgang B, Heinrich K. Chitosan elicited callose synthesis in soybean cells as a Ca2+-dependent process. Plant Physiology [Internet]. 1985;77(3):544-551. . ;:. PubMed Google Scholar
- Yin H, Li S, Zhao X, Du Y, Ma X. cDNA microarray analysis of gene expression in Brassica napus treated with oligochitosan elicitor. Plant Physiol Biochem [Internet]. 2006;44(11-12):910-916. . ;:. PubMed Google Scholar
- Khan W, Prithiviraj B, Smith DL. Chitosan and chitin oligomers increase phenylalanine ammonia-lyase and tyrosine ammonia-lyase activities in soybean leaves. Journal of Plant Physiology [Internet]. 2003;160(8):859-863. . ;:. PubMed Google Scholar
- Pichyangkura R, Chadchawan S. Biostimulant activity of chitosan in horticulture. Scientia Horticulturae [Internet]. 2015;196:49-65. . ;:. Google Scholar
- Verma N, Tiwari S, Singh VP, Prasad SM. Nitric oxide in plants: an ancient molecule with new tasks. Plant Growth Regulation [Internet]. 2020;90:1-13. . ;:. Google Scholar
- Melanie M, Sergi M-B. Malondialdehyde: facts and artifacts. Plant Physiol [Internet]. 2019;180(3):1246-1250. . ;:. PubMed Google Scholar
- Jabeen N, Ahmad R. The activity of antioxidant enzymes in response to salt stress in safflower (Carthamus tinctorius L.) and sunflower (Helianthus annuus L.) seedlings raised from seed treated with chitosan. Journal of the Science of Food and Agriculture [Internet]. 2013;93(7): 1699-1705. . ;:. PubMed Google Scholar
- Khaleduzzaman M, Hossain M, Muhammad MJH, Murata Y, Mahmud S, Tạhib-Ui-Arif M. Chitosan-mediated salt stress mitigation in rice by enhancing antioxidant defense system. Fundamental and Applied Agriculture [Internet]. 2021;6(4):1. . ;:. Google Scholar
- Peykani LS, Mozhgan FS. Effect of chitosan on antioxidant enzyme activity, proline, and malondialdehyde content in Triticum aestivum L. and Zea maize L. under salt stress condition. Iranian Journal of Plant Physiology [Internet]. 2018;9(1):2661- 2670. . ;:. Google Scholar
- Sujoy KS, Divya C, Dipayan D, Palash M, Raja G. Improvisation of salinity stress response in mung bean through solid matrix priming with normal and nano-sized chitosan. International Journal of Biological Macromolecules [Internet]. 2019;145(5). . ;:. PubMed Google Scholar
- Hassan FAS, Ali E, Gaber A, Fetouh MI , Mazrou R. Chitosan nanoparticles effectively combat salinity stress by enhancing antioxidant activity and alkaloid biosynthesis in Catharanthus roseus (L.) G. Don. Plant Physiology and Biochemistry [Internet].2021;162:291-300. . ;:. PubMed Google Scholar
- Ma L, Li Y, Yu C, Wang Y, Li X, Li N, Chen Q, Bu N. Alleviation of exogenous oligochitosan on wheat seedlings growth under salt stress. Protoplasma [Internet]. 2012;249:393-399. . ;:. PubMed Google Scholar
- Abdul H, Muhammad ZA, Tabassum H, Irfan A, Niaz A, Bilquees G, Brent LN. Effects of salinity stress on chloroplast structure and function. Cells [Internet]. 2021; 10(8):2023. . ;:. PubMed Google Scholar
- Khaled T, Fadhila T, Leila AA, Amel E, Moulay B, José MM. Effect of salt stress on growth, chlorophyll content, lipid peroxidation and antioxidant defence systems in Phaseolus vulgaris L. South African Journal of Botany [Internet]. 2016;105:306-312. . ;:. Google Scholar
- Muneera DFA, Kotb AA, Yaser MH, Naeem K, Ahmed ME, Mohamed AMA, Khaled AAA. Chlorophyll fluorescence parameters and antioxidant defense system can display salt tolerance of salt acclimated sweet pepper plants treated with chitosan and plant growth promoting Rhizobacteria. Agronomy [Internet]. 2020;10(8):1180. . ;:. Google Scholar
- Lam VT, Lan NT, Giang PH, Tien LTT. The effects of oligochitosans on the growth of in vitro rice seedlings under salinity stress. Indian Journal of Agricultural Research [Internet]. 2023;57(5):635-64. . ;:. Google Scholar
- Thanh NTP, Tien LTT. The tolerance of saline conditions of rice seedlings in the treatment of oligochitosan. Indian Journal of Agricultural Research [Internet]. 2023. . ;:. Google Scholar